戰國時期，各個忍者族群僅僅受雇于人，沒有固定的組織、國家，當時的忍者為了存活，甚至連姓氏都不能隨便透露，忍者和平民的平均壽命只有30歲左右，導致平均壽命大幅度下降的原因即是：連小孩子也要上戰場拼命。
哥哥千手柱間因為弟弟千手瓦間的死亡而提出自己的質疑，而被父親千手佛間責打，當千手柱間認為這是絕對的錯誤而招致千手佛間再度責打柱間時，被千手扉間及時阻止。
事后，千手柱間、千手扉間、千手板間都在思索如何終止這種局面時，弟弟千手扉間冷靜地分析出，千手的高層都太過激進，千手扉間提出以簽署協議、締結同盟，并制定嚴格約束個人感情的方法終止戰爭。
但現實是殘酷的，千手扉間的另一個弟弟千手板間也死于宇智波一族之手。
少年時期，千手扉間曾奉父親的命令，監視千手柱間與宇智波斑的私會，在執行一次任務中，扉間的父親千手佛間打算借千手柱間與宇智波斑相見之際，將宇智波斑殺死，而宇智波泉奈的父親宇智波田島，也同樣計劃著，借此機會殺死千手柱間。
千手扉間跟隨著父親與宇智波一族的宇智波泉奈交手。
當千手佛間與宇智波田島打算借機殺死對方的孩子的時候，卻被千手柱間和宇智波斑及時阻止，宇智波斑借此斬斷與千手柱間的羈絆，徹底走向相互對立。
回到各自家族的營地后，雙方開始了各自的修行，經過堅持不懈的努力，使宇智波斑與宇智波泉奈熟練掌握火遁忍術。
兩人同時開啟了萬花筒寫輪眼，而天資聰慧的千手柱間也開發出木遁秘術，而他的弟弟千手扉間則開發出了時空間忍術·飛雷神之術，并習得水遁忍術，以此與宇智波一族勢不兩立。
數十年過后，宇智波斑與宇智波泉奈，千手柱間與千手扉間四人，逐漸長大成青年，他們終于破關而出。
與此同時，宇智波田島與千手佛間相繼去世，宇智波斑與千手柱間接替宇智波田島與千手佛間的位置，成為兩大家族的族長。
此后，千手一族以千手柱間、千手扉間兄弟二人為首，宇智波一族以宇智波斑、宇智波泉奈兄弟二人為領頭，他們率領著各自的族人不停地相互戰斗。
這場戰斗中，宇智波斑與弟弟宇智波泉奈縱橫戰場、幾乎沒有敵手，弟弟宇智波泉奈以萬花筒寫輪眼的力量，擊殺了數不清的敵軍，號稱“毫無破綻”的強敵。
他同時也為宇智波一族建立了許多戰功，而千手柱間的弟弟千手扉間，以無人能及的速度威震忍界，享有“忍界第一神速”之名。
宇智波斑與宇智波泉奈作為宇智波一族的王牌，他們想和千手一族的王牌千手柱間與千手扉間一決勝負，之后，宇智波斑與千手柱間先后展開了激烈的劍術與木遁抵消火遁的決斗。
與此同時，宇智波泉奈與千手扉間也先后展開著激烈的劍術、幻術，寫輪眼、體術以及火遁抵消水遁的決斗。
兩大家族勢均力敵，很難分高下，直到后來的一次戰斗中，千手扉間瞅準宇智波泉奈自以為得手的瞬間，手持武士刀使用“飛雷神斬”，以迅雷不及掩耳的速度一刀穿過宇智波泉奈的要害。
從未戰敗過的宇智波泉奈，因大意而被千手扉間重傷，宇智波斑看到弟弟宇智波泉奈被重傷，連忙趕到將弟弟宇智波泉奈扶起。
當千手柱間對斑說出希望兩族合作的話時，宇智波斑的弟弟宇智波泉奈對此事極力反對，宇智波斑因此拒絕了千手柱間的話，隨后宇智波斑帶著弟弟宇智波泉奈撤退，在場的宇智波忍者也因此向千手柱間與千手扉間繳械投降了。
在這場戰斗中，扉間將兩大家族勢均力敵、難分高下的戰況引向宇智波一族寡不敵眾的局面，奠定了千手一族的勝利。
不久后最強大的兩大家族聯手創立木葉隱村，其余四國紛紛效仿火之國的做法，組建各自的忍者組織，就此開啟了五國一統忍界的時代。
從戰亂時代，兩個忍者家族以命相搏彼此視仇，到宇智波和千手聯盟，建成了忍者的桃源鄉，為追求和平而誕生的忍村，這就是木葉忍村。
和宇智波的長期戰爭，讓千手扉間知道了寫輪眼的本質，因此，他對宇智波一族一直心存提防。
哥哥千手柱間過于天真，宇智波斑的危險性，在這二人之間調整平衡，為了保護忍村，將忍村建設鞏固強大，就是千手扉間的職責所在了。
在篩選首任火影的時候，千手柱間原本打算讓宇智波斑來當火影，但卻遭到弟弟千手扉間的極大反對，之后，千手扉間為哥哥千手柱間講述了寫輪眼的本質。
并且不斷提醒千手柱間不要過于天真，無論如何，火影這個位置一定會是民選，而普遍民意是推舉千手柱間為火影。
宇智波作為最后投降千手的大家族，在木葉的勢力也是沒有辦法和千手一族相比的，即便是宇智波一族。也沒多少人信任宇智波斑。
實際上，宇智波斑早已被木葉所有的族群孤立了起來，除了千手柱間支持宇智波斑做火影，其余，木葉隱村所有族群的村民都支持善良的千手柱間來做火影大位。
兄弟二人這一番話，最后被宇智波斑聽到，一片“木葉”也被斑丟棄在可了外面的窗口.....
就這樣，千手柱間成為了火之國木葉隱村的初代目火影，弟弟千手扉間成為了柱間的左膀右臂。
為了防止千手柱間過于天真、對人總是過于寬容，造成一些對村子不利的事情，因此，火影的大權掌握在弟弟扉間的手中。
千手柱間在位期間，千手扉間和他是完美搭檔，他們之間的組合，一個擁有絕對的實力和美好的暢想，一個擁有將其實現的智慧頭腦，簡直配合得非常完美。
在初步建立五大國之后，為了解決討論尾獸分配的問題，千手柱間邀請各國四影參與史上前所未有的“第一次五影大會”，期間，由弟弟千手扉間擔任千手柱間的護衛。